Las diversas funciones de las citoquininas en la regulación del desarrollo de las hojas.

May 26, 2023

Horticulture Research volumen 8, número de artículo: 118 (2021) Citar este artículo

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Las hojas proporcionan energía a las plantas y, en consecuencia, a los animales, a través de la fotosíntesis. A pesar de sus importantes funciones, los procesos de desarrollo de las hojas de las plantas y sus mecanismos subyacentes no se han caracterizado bien. Aquí, proporcionamos una descripción holística de los procesos de desarrollo de las hojas que se centra en las citoquininas y sus funciones de señalización. Las citoquininas mantienen el potencial de crecimiento (pluripotencia) de los meristemas apicales de los brotes, que proporcionan células madre para la generación de primordios foliares durante la etapa inicial de formación de las hojas; Las citoquininas y auxinas, así como su interacción, determinan el patrón de filotaxis. Las actividades de las citoquininas en diversas regiones de la hoja, especialmente en los márgenes, determinan colectivamente la morfología final de la hoja (p. ej., simple o compuesta). El área de una hoja generalmente está determinada por el número y tamaño de las células de la hoja. Las citoquininas promueven la división celular y aumentan la expansión celular durante las etapas de proliferación y expansión del desarrollo de las células de la hoja, respectivamente. Durante la senescencia de las hojas, las citoquininas reducen la acumulación de azúcar, aumentan la síntesis de clorofila y prolongan el período fotosintético de las hojas. También describimos brevemente las funciones de otras hormonas, incluidas las auxinas y el etileno, durante todo el proceso de desarrollo de la hoja. En este estudio, revisamos las funciones reguladoras de las citoquininas en varias etapas del desarrollo de las hojas, con un enfoque en el metabolismo de las citoquininas y los procesos de transducción de señales, con el fin de arrojar luz sobre los mecanismos moleculares que subyacen al desarrollo de las hojas.

A finales de la década de 1950, se descubrió una sustancia que promovía la división de las células vegetales en el ADN del esperma de arenque esterilizado en autoclave y se llamó kinetina1. Unos años más tarde, se descubrió que una clase de fitohormonas con estructuras moleculares similares, incluidas la 6-(γ,γ-dimetilalilamino)-purina, las 6-benciladeninas y la zeatina, denominadas citoquininas2, desempeñaban importantes funciones reguladoras en la división celular. Desde entonces, se han investigado y caracterizado intensamente la biosíntesis, el metabolismo, la distribución, las vías de señalización y las funciones de las citoquininas.

Los principales genes actualmente implicados en la vía de biosíntesis de citoquininas codifican las enzimas ISOPENTENIL TRANSFERASA (IPT) y LONELY GUY (LOG)3,4. El paso inicial de la biosíntesis de citoquininas en plantas superiores es la formación de nucleótidos de citoquinina, a saber, isopenteniladenosina 5′-tri-, di- o monofosfato (iPRTP, iPRDP o iPRMP, respectivamente), a partir de ATP, ADP o AMP y dimetilalilo. pirofosfato (DMAPP) por IPT5. Los LOG, que codifican enzimas activadoras de fosforribohidrolasa, convierten directamente un nucleótido de citoquinina en una forma de base libre activa de citoquininas en el paso final de la biosíntesis de citoquinina3 (Fig. 1). Los niveles de citoquininas activas pueden modularse mediante escisión irreversible mediante enzimas CITOQUININA OXIDASA (CKX)6,7 o mediante conjugación con glucosa mediante citoquinina glicosiltransferasas8,9 (Fig. 1). Las plantas regulan la concentración de citoquininas activas mediante procesos metabólicos reversibles e irreversibles. Por tanto, el mantenimiento preciso de la homeostasis de las citoquininas a través de estas enzimas de síntesis e inactivación es esencial para el desarrollo de las plantas y su adaptación a entornos complejos y cambiantes. Estudios recientes han indicado que la biosíntesis de citoquininas varía según el tejido y el tipo de célula10,11. Sin embargo, como son señales móviles, las citoquininas dependen de las PERMEAS DE PURINA (PUP)12,13, los TRANSPORTADORES DE NUCLEÓSIDOS EQUILIBRATIVOS (ENT)12 y el CASSETTE DE UNIÓN DE ATP DE LA SUBFAMILIA G (ABCG)14 para el transporte a corta y larga distancia entre raíces y brotes (Fig. 1). En Arabidopsis, la transducción de señales de citoquininas comienza cuando las histidina quinasas sensoras, la HISTIDINA QUINASA (HK2, HK3 y HK4), reciben las citoquininas, que inician una cascada de señalización de fosforilación en el retículo endoplásmico15,16. Después de la unión de la citoquinina, el grupo fosforilo se transfiere de las HK a las proteínas FOSFOTRANSMISORAS QUE CONTIENEN HISTIDINA (HPT)17. Luego, los HPT se trasladan del citoplasma al núcleo y activan la transcripción de REGULADORES DE RESPUESTA DE ARABIDOPSIS (ARR), que se clasifican como represores transcripcionales tipo A18,19,20 o activadores tipo B20,21,22, y FACTOR DE RESPUESTA A CITOQUININA (CRF)20. ,23 (Figura 1). A través de esta transmisión de señales, las citoquininas influyen en muchos aspectos de los procesos biológicos que afectan el crecimiento y desarrollo de las plantas, como la división celular, la dominancia apical, la iniciación y el crecimiento de los brotes, la filotaxis, los haces vasculares, la senescencia de las hojas, la ramificación y nodulación, la germinación de las semillas, la absorción de nutrientes, y respuestas al estrés biótico y abiótico20,24,25.

Los nombres de los genes en los paneles superiores se muestran en óvalos y en el panel inferior se muestran en las formas de las cápsulas (consulte el texto para obtener más detalles). DMAPP: pirofosfato de dimetilalilo; iPRMP: isopenteniladenosina-5-monofosfato; tZRMP, ribósido 5′-monofosfato de trans-zeatina; cZRMP, cis-zeatina ribósido 5'-monofosfato; iP, N6-(Δ2-isopentenil)adenina; tZ: transzeatina; cZ: cis-zeatina; Ade: adenina; IPT, isopenteniltransferasas; ARNt-IPT, ARNt-isopenteniltransferasa; CYP735A, citocromo P450 monooxigenasa; REGISTRO, CHICO SOLITARIO; GT, glicosiltransferasa; CKX, citoquinina oxidasa/deshidrogenasa; ABCG, casete de unión a ATP de la subfamilia g; PUP, permeasas de purina; ENT, transportadores de nucleósidos equilibrantes; HK, histidina quinasa; HPT, proteínas de fosfotransferencia de histidina; ARR, regulador de respuesta, CRF, factor de respuesta a citoquininas. Otras abreviaturas son las definidas en el texto.

El desarrollo de las hojas de las plantas, que son los órganos principales de las plantas para capturar la energía luminosa y percibir diversas condiciones ambientales, es un proceso dinámico que se puede dividir en cuatro fases diferentes: el inicio de los primordios foliares, el establecimiento de la polaridad (EP), el establecimiento del tamaño y la morfología de las hojas26,27, y la senescencia de las hojas28. Primero, las células en la zona periférica del meristemo apical del brote (SAM) se diferencian en un primordio foliar, cuya posición está regulada por un patrón filotáctico29. En segundo lugar, los tres ejes de crecimiento, adaxial-abaxial, proximal-distal y mediolateral, están determinados en el primordio de la hoja30,31. Incluso antes de que se complete el PE, las células del primordio foliar comienzan a dividirse y proliferar, lo que resulta en aumentos exponenciales tanto en el área foliar como en el número de células. Después de que la lámina de la hoja y el pecíolo se separan claramente, se produce el crecimiento en toda la hoja a lo largo del eje mediolateral, lo que da como resultado la formación de la forma final de la hoja. Después de una temporada de crecimiento, floración, deficiencia de nutrientes o condiciones ambientales desfavorables como luz inadecuada o ciertos estreses abióticos/bióticos, se inicia la senescencia de la hoja, que constituye la etapa final de la vida de la hoja que precede a su muerte. Sin embargo, estas etapas de desarrollo foliar no son completamente independientes, ya que son continuas e interconectadas26,27,29.

En las plantas, las citoquininas son reguladores esenciales que participan en casi todos los aspectos del crecimiento y desarrollo de las plantas. Durante las diversas etapas del desarrollo de la hoja, las citoquininas desempeñan funciones esenciales al regular la expresión transcripcional de genes posteriores. La homeostasis de las citoquininas está modulada por ciertos factores de transcripción o por moduladores durante el desarrollo de las hojas. Por lo tanto, los estudios de las relaciones entre la transducción de señales de citoquininas, la regulación genética y la modulación de citoquininas durante diversas etapas del desarrollo de las hojas ayudan a revelar los mecanismos moleculares subyacentes y avanzar en nuestra comprensión para abrir nuevas vías para mejorar los rendimientos agrícolas y forestales. En esta revisión, nos centramos en la homeostasis de las citoquininas, la transducción de señales y la regulación genética, así como en sus funciones reguladoras en el desarrollo de las hojas.

Los SAM ubicados en los ápices de los brotes son tejidos altamente organizados que contienen células madre pluripotentes que se pueden dividir en diferentes zonas funcionales, incluida la zona central (CZ), la zona periférica (PZ) y la zona costal (RZ). Los SAM generan casi todos los órganos y tejidos aéreos de las plantas durante el crecimiento postembrionario. Generalmente, las células de la CZ en la cima del SAM se dividen lentamente y mantienen su pluripotencia. La RZ debajo de la CZ es responsable de generar tallos. Algunas de las células hijas producidas por la CZ exhiben una tasa de división celular acelerada cuando emergen en la PZ y eventualmente conducen a la formación de órganos laterales como hojas y flores (Fig. 2)32,33. Los primordios foliares se inician desde la PZ, donde las células responden a la diferenciación. Los primordios foliares en la PZ se generan de manera controlada temporal y espacialmente; este proceso se conoce como filotaxia34. La SAM está dividida anatómicamente en tres capas celulares bien definidas: las capas epidérmica (L1) y subepidérmica (L2), conocida como túnica, y una capa interna (L3) que se denomina cuerpo32,35. L1 y L2 son láminas unicelulares con planos de división celular anticlinales que forman la epidermis de la superficie del tejido vegetal. Las células dentro de L3 se dividen en todas direcciones y forman tejidos vasculares (Fig. 2)26. En respuesta a las hormonas vegetales y a señales externas, el equilibrio dinámico de la división y diferenciación celular puede controlarse y mantenerse perfectamente en los diferentes subdominios del SAM mediante interacciones de citoquininas y auxinas, así como su homeostasis y señalización espacial.

Las células del meristemo apical del brote (SAM) están dispuestas en las capas L1, L2 y L3 y en cuatro zonas distintas: la zona central (CZ), la zona periférica (PZ), el centro organizador (OC) y la zona costal (RZ). . KNOX se expresa en casi todo el SAM. KNOX regula positivamente la síntesis de citoquininas y mantiene sus niveles altos. Las citoquininas promueven la expresión de WUS a través de factores de transcripción y transducción de señales, que mantienen una alta tasa de división celular en el OC. ERECTA bloquea el efecto de las citoquininas y promueve el transporte de auxinas. En áreas con mayores concentraciones de auxinas, comienza a formarse el primordio foliar. En la etapa inicial del desarrollo de la hoja, KNOX, que se expresa altamente en la blastozona marginal, cambia la morfología de la hoja al promover la síntesis de citoquininas para formar hojas compuestas. Las líneas continuas indican relaciones directas que han sido confirmadas; Las líneas discontinuas representan mecanismos potenciales. Las abreviaturas son las definidas en el texto.

Las fitohormonas, como las auxinas y las citoquininas, desempeñan funciones indispensables pero distintas durante el desarrollo y mantenimiento de SAM. Las auxinas son necesarias para la formación de hojas y la organogénesis; por el contrario, las citoquininas promueven el mantenimiento del meristemo. Sin embargo, estas fitohormonas no existen ni funcionan de forma independiente; Estudios recientes han demostrado que las auxinas y las citoquininas funcionan juntas en múltiples células, tejidos y órganos con acciones tanto antagónicas como sinérgicas36,37,38. La formación de nuevas hojas en el meristemo apical se inicia por la acumulación de auxina36. A diferencia de las auxinas, las funciones principales de las citoquininas para mantener el tamaño y la estructura de las SAM se han demostrado plenamente en múltiples experimentos25. Por ejemplo, una reducción en la concentración o la sensibilidad a las citoquininas mediante la mutación de IPT39, la sobreexpresión de CKX40 o la modulación de genes transportadores de señales41 da como resultado una disminución en el tamaño y la actividad de SAM. Por lo tanto, las citoquininas desempeñan un papel central en la estimulación de la actividad y el tamaño de SAM a través de interacciones sinérgicas o antagonistas con las auxinas. Al mismo tiempo, muchos otros reguladores contribuyen a modular las concentraciones y gradientes de citoquininas y auxinas en diferentes zonas de la SAM.

Se ha demostrado que varios reguladores desempeñan funciones importantes en la modulación de las concentraciones y actividades de las citoquininas. Los genes de la familia homeobox (KNOX I) de clase I del factor de transcripción I, incluido SHOOT-MERISTEMLESS (STM), similar a kn1 en Arabidopsis thaliana1 (KNAT1), KNAT2 y KNAT6, son esenciales para establecer y mantener el desarrollo del meristemo al aumentar los niveles de citoquinina. o sensibilidad mientras se reprime simultáneamente GA. Los patrones de expresión de KNOX I se limitan principalmente al SAM, y la expresión de KNOX I está ausente en los primordios de las hojas43,44. En Arabidopsis, STM activa la expresión de IPT7 en SAM para promover la biosíntesis de citoquininas (Fig. 2). Los mutantes stm, que exhiben pérdida de meristemo de brotes, pueden rescatarse parcialmente mediante la aplicación de citoquininas exógenas45,46. Además, la sobreproducción de citoquininas endógenas aumenta significativamente los niveles de ARNm de los genes KNOX I, lo que indica que puede haber un circuito de retroalimentación positiva entre los genes KNOX I y las citoquininas en el SAM47. Otra enzima, LOG4, se expresa en la capa L1 y produce citoquininas activas que se mueven a la capa celular inferior y forman un gradiente de difusión dentro del SAM48,49. Por lo tanto, KNOX I y LOG4 proporcionan un alto nivel de acumulación y activación de citoquininas en SAM para sostener el crecimiento y la actividad de SAM (Fig. 2).

Las funciones y efectos de las citoquininas en varias células en diferentes zonas están determinadas no sólo por sus concentraciones sino también por su transducción espacial de señales. Algunos genes regulan el tamaño del SAM regulando la vía de señalización de las citoquininas para modular la sensibilidad de las citoquininas. Los principales genes de respuesta implicados en la señalización de citoquininas, los ARR tipo B (ARR1, 10 y 12), se unen directamente y activan el factor de transcripción del homeodominio WUSCHEL (WUS), que gobierna positivamente la proliferación celular en el centro organizador (OC) bajo un alta concentración de citoquininas50,51. En el área periférica donde se expresa WUS, múltiples sistemas de retroalimentación mediados por componentes hormonales y factores de transcripción actúan en paralelo para controlar el destino de los meristemas. WUS reprime los ARR tipo A ARR7 y 15 para fortalecer positivamente la sensibilidad a la respuesta de citoquininas en la planta (Fig. 2)52. CLAVATA3 (CLV3), junto con CLV1 y CLV2, forma un complejo receptor que también puede determinar el tamaño del meristemo al limitar la expresión de WUS. Además, WUS activa directamente la expresión de CLV3 en el CZ, formando un circuito de retroalimentación de regulación negativa53. Este circuito de retroalimentación local WUS-CLV3 garantiza un número constante de células madre en el SAM (Fig. 2)54,55. Además, una vía de señalización compuesta por receptores de la familia ERECTA y ligandos epidérmicos similares a factores característicos puede limitar el ancho del SAM y promover la iniciación foliar al inhibir la expresión de CLV3 y WUS56,57. En comparación con las plántulas de Arabidopsis de tipo salvaje, las plántulas mutantes que carecen de todos los miembros de la familia ERECTA son más sensibles al tratamiento con citoquininas y exhiben un mayor tamaño de SAM y cambios drásticos en la expresión de WUS y CLV3; Esto puede ocurrir porque el mecanismo amortiguador que mantiene la homeostasis de las células madre frente a un aumento de citoquininas está gravemente alterado56. Por lo tanto, el establecimiento de la homeostasis de las citoquininas y el gradiente de citoquininas, así como la transducción espacial de señales por parte de las citoquininas, desempeñan funciones clave en el mantenimiento de la estructura de las SAM y su capacidad para dividirse y crecer continuamente.

El patrón espaciotemporal de iniciación de los órganos laterales en el SAM está controlado tanto por auxinas como por citoquininas58. Cambiar la relación auxina/citoquinina requiere circuitos de retroalimentación adicionales que estabilicen la filotaxis. Durante el inicio de los primordios foliares, los receptores de la familia ERECTA no solo inhiben el efecto de las citoquininas sino que también promueven la formación de primordios foliares al aumentar la expresión de PIN-FORMED 1 (PIN1), que aumenta el transporte de auxinas polares59. Las auxinas que actúan a través de MONOPTEROS (MP), un factor de transcripción que responde a las auxinas, activan el inhibidor de la señalización de la citoquinina ARABIDOPSIS HISTIDINA FOSFOTRANSFERENCIA PROTEÍNA 6 (AHP6) para bloquear la vía de señalización de la citoquinina (Fig. 2)60. AHP6 no se distribuye uniformemente en la SAM, lo que da como resultado diferentes regiones activas de citoquininas dentro de la SAM. Esta pequeña diferencia espacial provoca cambios en la proporción de auxinas y citoquininas que mantienen la producción ordenada de primordios foliares60,61. Sin embargo, los estudios han demostrado que las citoquininas son un requisito previo para la iniciación foliar. La iniciación foliar en los ápices de los brotes de tomate cesa en la oscuridad pero se reanuda bajo la luz o bajo la aplicación de citoquinina (zeatina) en la cima del meristemo62. Las citoquininas desempeñan dos funciones en este proceso: (1) promover el crecimiento de meristemas para proporcionar una fuente de células madre como requisito previo para la iniciación de las hojas y (2) afectar el establecimiento del gradiente de auxinas al regular la biosíntesis y el transporte de auxinas62,63. En monocotiledóneas, se observan patrones filotácticos alterados en la filotaxia1 aberrante mutante del maíz (abph1)64 y en el mutante decusado del arroz (dec)65. Tanto ABPH1 como DEC codifican proteínas que funcionan en la señalización de citoquininas, y los mutantes abph1 y dec tienen SAM agrandados. Sin embargo, los mutantes con vías de transducción de señales de citoquininas alteradas no exhiben un cambio filotáctico22. En el mutante abph1, la expresión de PIN1 del maíz y las auxinas en el primordio de la hoja incipiente se reducen considerablemente, ya que la citoquinina promueve específicamente la expresión de PIN1 del maíz en el primordio de la hoja incipiente66. En conjunto, estos estudios indican que el cambio filotáctico puede ser el resultado de un retraso en la iniciación de los órganos laterales derivado del cambio en la relación auxina/citoquinina. En la etapa inicial del desarrollo foliar, las funciones de las citoquininas son contradictorias; retrasan el inicio del proceso de desarrollo de las hojas y suprimen la formación de primordios foliares al inhibir la diferenciación de las células madre. Sin embargo, las citoquininas no sólo mantienen la existencia del SAM sino que también proporcionan células para el crecimiento apical de la planta, que es un requisito previo para la formación de órganos laterales y el inicio del primordio foliar.

Las hojas de la mayoría de las plantas tienen una estructura plana y ancha para favorecer la fotosíntesis y el intercambio de gases. Dadas sus adaptaciones a diferentes hábitats naturales, las formas de las hojas se pueden agrupar en dos categorías: hojas simples, que constan de una unidad completa con una sola lámina, y hojas compuestas, que constan de múltiples subunidades llamadas folíolos, cada una de las cuales se asemeja a una hoja simple67. Generalmente, se ha demostrado que la forma final de las hojas está determinada por dos procesos biológicos: la morfogénesis primaria (PM), que determina la forma y las estructuras básicas de las hojas, como folíolos, lóbulos y márgenes de las hojas, y la morfogénesis secundaria (SM). que incluye la mayor parte de la expansión y diferenciación de las hojas e implica la producción de tipos de células que son típicas de las hojas maduras33. El desarrollo de una hoja compuesta requiere el mantenimiento de la actividad morfogenética temporoespacial en la etapa temprana del desarrollo de la hoja. Por ejemplo, en el margen de la hoja, una región llamada blastozona marginal (MB) es responsable de la organogénesis de estructuras como los lóbulos en hojas simples o los folíolos en hojas compuestas68. En este caso, la identidad meristemática o de células madre en el MB o en las regiones marginales de los folíolos debe mantenerse por más tiempo que en las regiones sinusales para apoyar la formación de hojas compuestas.

Para la actividad prolongada en el MB y la formación de valvas, las citoquininas participan en el mantenimiento de la actividad morfogenética extendida69. Aumentar o disminuir los niveles de citoquinina endógena o reajustar la sensibilidad a la citoquinina en el meristemo marginal de la hoja en desarrollo altera la complejidad de la hoja70. Este cambio se ha relacionado con el mantenimiento oportuno de la capacidad morfogenética y la regulación de la proliferación celular mediante citoquininas a lo largo de los márgenes de las hojas en desarrollo69,71. Durante la formación de hojas compuestas, las citoquininas también interactúan con las auxinas. La distribución discreta de la respuesta de las auxinas en el margen de la hoja es el factor clave en la formación de hojas compuestas70. Tanto la aplicación local de auxinas en el primordio de la hoja en desarrollo como el aumento de la sensibilidad a las auxinas inhiben el fenotipo foliar supercompuesto, que se desarrolla debido a una mayor concentración de citoquinina69.

En monocotiledóneas y dicotiledóneas se han identificado diversos mecanismos de formación de hojas compuestas; algunos de ellos son comunes en ambos tipos de plantas, mientras que otros no se han observado en dicotiledóneas. Estudios anteriores han demostrado que los mecanismos que regulan el desarrollo de hojas compuestas en especies de plantas dicotiledóneas, como el tomate, el guisante, la cardamina y el Medicago, no son del todo consistentes. Durante el desarrollo foliar simple, la regulación negativa del gen KNOX I en los primordios foliares es permanente. A diferencia del proceso de desarrollo de hojas simples, la expresión de KNOX I durante el desarrollo de hojas compuestas está regulada positivamente en el primordio de la hoja después del inicio de la hoja, lo que conduce al desarrollo de los folíolos; La expresión de KNOX I finalmente cesa, lo que conduce a la aceleración de la maduración de las hojas72,73. La sobreexpresión o el silenciamiento de KNOX I da como resultado un aumento o disminución del número de folíolos en plantas de alfalfa74 y tomate19,75, respectivamente. Durante la PM, KNOX I promueve la biosíntesis de citoquininas, similar a su efecto en las SAM69,76. Las reducciones en los niveles de citoquininas suprimen el efecto de KNOX I en la forma de la hoja y las citoquininas pueden sustituir la actividad de KNOX I en el margen de la hoja. Por tanto, las citoquininas actúan corriente abajo de KNOX I en el margen de la hoja (Fig. 2)69. También se ha demostrado que mecanismos reguladores similares que involucran niveles elevados de citoquininas dan lugar a la morfogénesis de hojas disecadas o profundamente lobuladas en Araceae, una familia monocotiledónea.

El aumento de la sensibilidad a las citoquininas tiene un efecto similar sobre la morfología de las hojas en dicotiledóneas como el aumento del nivel de citoquininas. Un estudio ha indicado que un cambio en la sensibilidad de la transducción de señales de citoquininas puede afectar la forma de la hoja en el tomate77. La familia de factores de transcripción CIN-TCP afecta la forma de la hoja al promover la diferenciación. La sobreexpresión del gen de la familia CIN-TCP LANCEOLATE (LA) en tomate conduce a una diferenciación foliar prematura y a la producción de folíolos más pequeños77. CIN-TCP en Arabidopsis inhibe la transducción de señales de citoquininas y hace avanzar las células de las hojas a la etapa de expansión78. La disminución de la actividad de MB en tomate puede estar mediada por el mismo mecanismo de regulación de CIN-TCP que en Arabidopsis. Este mecanismo no se ha informado en Cardamine, guisantes o Medicago. Sin embargo, se ha informado que UNIFOLIATA (UNI)79 y SINGLE LEAFLET1 (SGL1)80, que son homólogos de LEAFY (LFY) en Arabidopsis que promueven el efecto de la citoquinina al inhibir la expresión de ARR7 tipo A81, afectan la forma de las hojas en guisantes y Medicago. respectivamente. UNI se expresa en la blastozona de la hoja y desempeña un papel activo en el mantenimiento de la blastozona. Tanto los mutantes pea uni79 como Medicago sgl180 exhibieron una complejidad foliar reducida debido a la diferenciación de las células foliares iniciada previamente. Por lo tanto, UNI y SGL1 pueden regular el desarrollo de hojas compuestas alterando la señalización de citoquininas. En el tomate, se ha descubierto que otros genes alteran la morfología de las hojas mediante la señalización de citoquininas. Por ejemplo, el gen CLAUSA (CLAU) codifica un factor de transcripción MYB que regula diversos aspectos del desarrollo de la planta de tomate. El mutante clau del tomate se caracteriza por una actividad meristemática ectópica en las hojas, que son muy complejas y tienen muchos más folíolos secundarios que las hojas del tomate de tipo salvaje82. Investigaciones recientes han demostrado que CLAU atenúa la señalización de citoquininas al regular positivamente la expresión de ARR tipo A, que regulan negativamente la respuesta de citoquininas71. CLAU es de particular relevancia espaciotemporal en hojas compuestas con respecto a la vía de señalización de citoquininas (Fig. 2). El gen HAIRY MERISTEM (HAM) codifica un factor de transcripción de la familia GRAS que funciona en el mantenimiento del meristemo en primordios foliares compuestos83,84. En el tomate, los mutantes del jamón exhiben una proliferación excesiva de células meristemáticas en el raquis de la hoja compuesta; este fenómeno se asemeja a la respuesta a la elevación de los niveles o la sensibilidad de citoquininas, lo que lleva a la proliferación del brote ectópico en el lado adaxial del raquis de la hoja compuesta83. La reducción de los niveles de citoquinina en las hojas mutantes del jamón suprime por completo el fenotipo de sobreproliferación. Por lo tanto, HAM, junto con las citoquininas, es necesaria para la morfogénesis adecuada de la hoja compuesta (Fig. 2)83. En resumen, el desarrollo morfológico final de las hojas probablemente se logre a través de múltiples mecanismos reguladores concurrentes, y la elevación temporoespacial de las citoquininas y la sensibilidad alterada de sus vías de señales en diferentes áreas de las hojas probablemente contribuyan en gran medida a la formación compuesta de hojas.

También existen otros mecanismos reguladores relacionados con la formación de hojas compuestas en monocotiledóneas. Por ejemplo, se ha informado que en la transición de la división celular a la expansión celular, el primordio de la hoja de palma pasa por la segunda etapa de separación de los folíolos, en la que disminuye el número de células en los pliegues de la cresta. Como resultado, cuando los folíolos se expanden, la fuerza mecánica eventualmente los separa, lo que resulta en el desarrollo de hojas compuestas pinnadas85. En el otro caso, se ha sugerido que la muerte celular programada (PCD) desempeña un papel en la disección de las hojas de Monstera; específicamente, la PCD causa perforaciones entre dos venas laterales adyacentes durante el período inicial de expansión de la hoja, y estas perforaciones aumentan a medida que la hoja crece86. En resumen, las hojas simples se subdividen en hojas compuestas mediante tres mecanismos: (1) controlar el crecimiento marginal, que ocurre tanto en dicotiledóneas como en monocotiledóneas; (2) abscisión de tejido, que ocurre en monocotiledóneas; y (3) PCD, que también ocurre en monocotiledóneas. En la actualidad, se sabe que las citoquininas participan en el control del crecimiento marginal de las hojas, pero no en la disección de las hojas mediante abscisión de tejido o PCD.

Estudios recientes han demostrado que las citoquininas pueden afectar el desarrollo morfológico de hojas simples en monocotiledóneas. La hoja de una monocotiledónea se compone de lámina foliar, lígula, aurícula y vaina foliar. En el maíz, la mutación semidominante HAIRY SHEATH FRAYED1 (Hsf1) muestra un fenotipo de hoja mutante que se asemeja al patrón de la hoja en el límite de la vaina y la lámina, con excrecencias que consisten en una aurícula/lígula organizada y una vaina que emana del margen distal de la lámina. El análisis de tres alelos independientes de Hsf1 reveló mutaciones sin sentido con ganancia de función en el receptor de citoquinina del maíz ZEA MAYS HISTIDINA QUINASA1 (ZmHK1); los residuos mutados cerca de la bolsa de unión de citoquinina mejoran la afinidad de unión de citoquinina y, por tanto, provocan cambios en el patrón de la hoja. El tratamiento de plántulas de tipo salvaje con citoquininas exógenas da lugar al fenotipo foliar del mutante Hsf187. Por tanto, las citoquininas pueden influir en las especificaciones del patrón foliar y alterar los programas de desarrollo de las hojas en monocotiledóneas.

Entre los diversos mecanismos reguladores que se ha encontrado que cambian la morfología de las hojas, la mayoría aumenta la concentración de citoquininas o la sensibilidad a las citoquininas para promover la actividad de división celular en algunas áreas de las hojas y, en última instancia, resulta en una morfología foliar disecada o alterada en las hojas. Sin embargo, es necesario estudiar con mayor detalle cómo estos mecanismos funcionan de manera coordinada a través del espacio y el tiempo y se adaptan a diferentes señales ambientales.

El tamaño de una hoja madura está determinado en gran medida por el número y el tamaño de las células de la hoja. Después de que un primordio foliar emerge de la PZ como una protuberancia en forma de varilla en la región flanqueante del SAM, todas las células de la hoja se someten a dos procesos biológicos, división celular y expansión celular, que determinan el número y el tamaño de las células, respectivamente88,89. Además, el momento de la transición entre la división celular y la expansión celular afecta indirectamente el tamaño de la hoja90. En plantas dicotiledóneas, como la planta modelo Arabidopsis thaliana, el crecimiento de las hojas se describe con mayor frecuencia como influenciado temporalmente por la división celular. Cuando el primordio de la hoja alcanza un cierto tamaño y posición, la división celular de la hoja comienza a detenerse en la punta distal de la hoja, lo que se denomina frente de detención88. El límite del frente de detención se mueve entonces hacia abajo; cuando llega a un cierto punto en el área media de la hoja, se detiene por algún tiempo (generalmente unos días) antes de pasar a la parte inferior de la base de la hoja91,92. Después de eso, todas las células de la lámina de la hoja se comprometen rápidamente a la expansión celular92 (Fig. 3). Por el contrario, el desarrollo de las hojas en las monocotiledóneas suele considerarse regulado espacialmente; es decir, la división celular ocurre principalmente en la base de la hoja, la expansión celular en el medio de la hoja y la maduración celular en la punta de la hoja93. Por lo tanto, la distribución temporoespacial de las citoquininas y sus loci funcionales durante el desarrollo de la hoja puede ser bastante diferente y determinar el tamaño final de la hoja.

Las líneas discontinuas grises dividen las tres etapas del desarrollo de las hojas; el área verde brillante representa células en etapa de proliferación; el área verde representa células en etapa de expansión; y el área de color amarillo verdoso representa la etapa de senescencia. Los términos dentro de los rectángulos redondeados rojos son funciones biológicas; Los genes del cuadro azul están involucrados en la síntesis de clorofila. Las flechas sólidas y las barras bloqueadas indican activación y supresión, respectivamente.

Las citoquininas controlan el tamaño de las hojas regulando tanto la división como la expansión de las células de las hojas; esto se sabe desde hace muchos años94,95,96,97. Durante la fase de división celular de la hoja, las citoquininas, junto con las auxinas, activan la proliferación celular (Fig. 3)98,99. Por ejemplo, un estudio de cultivo celular con células en suspensión mostró que la división celular se detiene sin auxina y que la adición de auxina al cultivo celular detenido restaura la actividad de división celular99, lo que sugiere que la auxina proporciona la señal necesaria que permite a las células ingresar al ciclo celular100. 101.102. Sin embargo, las citoquininas acortan la transición entre dos fases adyacentes del ciclo celular y extienden el período de proliferación celular al retrasar el inicio de la diferenciación celular. Por el contrario, el inicio de la diferenciación celular se produce por la degradación de la citoquinina causada por la regulación positiva de CKX3, que ralentiza la proliferación celular pero acelera el inicio de la expansión celular104,105. Después de que el desarrollo de las hojas entra en el período de expansión celular, un exceso de citoquininas estimula la expansión celular, lo que da como resultado plantas con hojas más grandes que consisten en células más grandes, lo que conduce a una mayor biomasa de brotes104,106,107. Durante la expansión de las células de la hoja, las citoquininas son responsables del alargamiento de la pared celular108, ​​el aumento de la presión de turgencia104 y la endoreduplicación109. La endorreduplicación, también conocida como endorreplicación, da lugar a células con copias adicionales de ADN genómico110 y contribuye al tamaño de algunos tipos específicos de células en ciertas especies de plantas durante la expansión de las hojas. Además, las auxinas también participan en la expansión celular. Se sabe que las auxinas promueven el aflojamiento de la pared celular y la endoreduplicación; este tema ha sido revisado por Tsukaya111 y Perrot-Rechenmann99. En otros tejidos, como las raíces, la expansión celular está probablemente y principalmente determinada por la interferencia entre citoquininas y auxinas112. Sin embargo, aún se desconoce en gran medida cómo cambian la distribución temporoespacial y la interacción de citoquininas y auxinas durante la fase de expansión de las células de las hojas. En ambientes sombreados, que disminuyen significativamente el contenido de citoquininas en hojas jóvenes, completamente desarrolladas y maduras, el crecimiento del tamaño de las hojas se ve impedido por la falta de expansión celular. Los ambientes sombreados reducen la expansión de las hojas; sin embargo, cuando las hojas sombreadas se tratan con citoquininas exógenas, alcanzan el mismo tamaño que las hojas cultivadas en condiciones de luz normales113. Los defectos en la señalización de citoquininas también dan como resultado una expansión celular reducida. Los tamaños de los cotiledones del mutante triple crf1,2,5 son mucho más pequeños que los del tipo salvaje, casi un 96%; esto se debe principalmente a la disminución de la expansión celular114. En conclusión, las actividades multifacéticas de las citoquininas en distintas fases del desarrollo de las hojas dan forma al tamaño final de las hojas. Estudios recientes han comenzado a revelar los mecanismos subyacentes mediante los cuales las citoquininas regulan la división y expansión celular.

En la fase de división celular, uno de los mecanismos por los cuales las citoquininas controlan la mitosis celular en el desarrollo foliar es modulando la expresión de CICLINAS TIPO D3 (CycD3)115, QUINASAS DEPENDIENTES DE CICLINA (CDK) y AINTEGUMENTA (ANT); CycD3, CDK y ANT codifican una proteína reguladora del ciclo celular116, serina/treonina quinasas103 y un factor de transcripción117, respectivamente. Durante la etapa de proliferación celular del desarrollo de la hoja, las citoquininas controlan la división celular, lo que activa las transiciones G1/S y G2/M en el ciclo celular al promover la expresión de CycD398 y CDKs103, respectivamente (Fig. 3). La transición más rápida de la fase G1 del ciclo celular a la fase S es crucial para la regulación positiva de la proliferación de células eucariotas118. CycD3 es una proteína reguladora del ciclo celular que se une y activa CDK. La sobreexpresión de CycD3 es suficiente para inducir la formación de brotes independientes de citoquininas en los callos98, y la pérdida de actividad de CycD3 reduce la capacidad de las citoquininas exógenas para inducir la formación de brotes115. CycD3 promueve la división celular mitótica e inhibe la endoreduplicación y la diferenciación celular. Por lo tanto, CycD3 se considera el principal medio por el cual las citoquininas interactúan con los mecanismos de control del ciclo celular. La ANT es necesaria para la proliferación celular normal, pero no para el crecimiento celular119. Los experimentos de hibridación in situ han demostrado que el ARNm de ANT se acumula en los primordios de todos los órganos de las yemas laterales. Poco después de la aparición del primordio, el ARNm de ANT se localiza en las regiones en crecimiento de órganos y funciones inmaduros120. La sobreexpresión de ANT da como resultado un aumento en el tamaño de las hojas y las flores, mientras que las hormigas mutantes con pérdida de función producen hojas más pequeñas119. En respuesta a las citoquininas exógenas, los niveles de transcripción de ANT aumentaron en relación con los de las plantas no tratadas (Fig. 3)117. La deficiencia de citoquinina en líneas de sobreexpresión de CKX o en mutantes ipt conduce a una reducción en los niveles de transcripción de ANT durante el crecimiento secundario de la raíz o la proliferación temprana de las hojas104,117. Algunos genes controlan el tamaño de las hojas regulando la acumulación de citoquininas o señalando vías para cambiar la cantidad de células de las hojas y, en última instancia, cambiar el tamaño de las hojas. Los FACTORES REGULADORES DEL CRECIMIENTO (GRF) son una familia de genes de factores de transcripción que regulan diversos aspectos del crecimiento y desarrollo de las plantas. En diversas especies de plantas, la sobreexpresión de la mayoría de los genes GRF conduce al agrandamiento de los órganos laterales. En A. thaliana, la cantidad de células foliares en plantas transgénicas con sobreexpresión de GRF5 aumentó y las hojas se hicieron más grandes. La expresión de CRF2, que es un gen aguas abajo de GRF5, está significativamente regulada positivamente y la correspondiente sensibilidad de las citoquininas aumenta121. En el álamo, GRF5-1 puede unirse al promotor de CKX1 e inhibir su expresión. La concentración de citoquinina en las yemas apicales y las hojas inmaduras de plantas transgénicas que sobreexpresan GRF5-1 aumentó, lo que aumentó el número de células del mesófilo y el área foliar122. En resumen, durante la etapa de proliferación celular de la hoja, las citoquininas aumentan el número de células foliares al promover el ciclo de replicación mitótica y acelerar la división celular en diferentes facetas, regulando así el tamaño de la hoja.

Las citoquininas también participan en la transición del estado celular desde la división celular a la expansión celular. La familia de factores de transcripción (TCP) TEOSINTE BRANCHED1/CYCLOIDEA/PCF, que se dirige a genes relacionados con el crecimiento, se compone de dos clases que controlan antagónicamente el crecimiento de las hojas de una manera espacialmente restringida78,123. TCP4, perteneciente a las proteínas de clase II (también conocidas como CIN-TCP), promueve el cambio de la división celular de la hoja a la expansión de la hoja activando la diferenciación celular y acelerando la progresión del frente de detención del ciclo celular78,107. Los CIN-TCP reclutan BRAHMA, un componente del complejo de remodelación de cromatina SWI/SNF, para unirse al promotor de ARABIDOPSIS RESPONSE REGULATOR16 (ARR16), que es un regulador negativo tipo A de la respuesta de citoquinina, y activar la expresión de ARR16107. Por lo tanto, se cree que la reducción de la sensibilidad a las citoquininas debido a la expresión de ARR16 está asociada con la diferenciación en el crecimiento de las hojas (Fig. 3). Los genes CIN-TCP controlan la detención de la división celular en la etapa inicial del desarrollo de las hojas y, por lo tanto, aseguran que las hojas permanezcan planas. Una reducción en la expresión de CIN-TCP da como resultado un retraso en la progresión de los ganglios basales y un aumento de la proliferación celular antes de bloquear finalmente la mitosis78. En resumen, el bloqueo de la señalización de citoquininas es fundamental para la formación del límite del frente de detención.

En la fase de expansión celular, se ha demostrado que las citoquininas participan en al menos tres mecanismos que contribuyen al tamaño celular final. Durante esta fase, las paredes celulares se aflojan, remodelan y biosíntesis124. Las células vegetales en crecimiento característicamente exhiben un alargamiento celular más rápido en condiciones ácidas, que son inducidas por auxinas a través de la estimulación de la actividad de la bomba de protones H+-ATPasa de la membrana plasmática125,126. Las expansinas son proteínas de la pared celular que inducen la extensión de la pared dependiente del pH y la relajación del estrés y comprenden una gran superfamilia con al menos dos ramas principales (identificadas como α-expansinas (EXPA) y β-expansinas (EXPB))127. Se ha informado de la interacción entre citoquininas y expansinas en el crecimiento celular en algunas especies de plantas, como Arabidopsis128, Melilotus108, soja129, Rosa130 y álamo131. En los álamos, los niveles más altos de ARNm de EXPA3 se observan en las hojas jóvenes que aumentarán de tamaño. Además, la expresión de EXPA3 es inducible por citoquininas exógenas131. Además, un estudio reciente demostró que la activación de CKX2 induce la expresión de EXPA5 en 3 h (Fig. 3)104. En Arabidopsis, la sobreexpresión constitutiva de CKX1 conduce a una disminución en el número de células de la hoja pero a un aumento en el tamaño de las células de la hoja40; estas respuestas podrían ser un mecanismo compensatorio relacionado con la mejora de la expansión celular posmitótica en respuesta a una disminución en el número de células durante el desarrollo de los órganos laterales132. En la zona de crecimiento de las raíces de Arabidopsis, tanto las citoquininas como las auxinas pueden inducir la expresión de ciertos genes expansinos133. Presumiblemente, esto también es cierto en las hojas, y vale la pena investigar los mecanismos de activación subyacentes. El perfil proteoma de hojas con exceso de citoquinina durante la fase de expansión celular reveló que se estimularon el metabolismo de los carbohidratos y los procesos asociados a la energía. Estos procesos dan como resultado un contenido significativamente mayor de los principales azúcares solubles y almidón en respuesta a un exceso de citoquininas104, lo que aumenta la presión de turgencia y es necesario para el aflojamiento bioquímico de la pared celular (Fig. 3)127. La endoreduplicación, el aumento de la ploidía por replicación cromosómica sin división celular posterior, también suele estar implicada en el proceso de aumento del tamaño de las células134. En Arabidopsis, el ARR2 tipo B se une y activa el gen CCS52A1 (cuyos alelos de función nula reducen la expansión de la endoreduplicación en las células de la hoja109) y promueve el inicio del endociclo135. En mutantes del receptor de citoquinina, la expresión de CCS52A1 se redujo136; en consecuencia, se observó una reducción de la endoreduplicación celular135 (Fig. 3). En resumen, las citoquininas aumentan el tamaño de las células en las plantas al promover el alargamiento de la pared celular, aumentar la presión de turgencia y mejorar la endoreduplicación.

En conclusión, las citoquininas regulan la tasa de división celular, el tiempo de transición y el grado de expansión celular, afectando así el número y tamaño de las células y, finalmente, el tamaño de las hojas. Sin embargo, los modos de acción de las citoquininas durante los procesos anteriores siguen siendo en gran medida confusos o desconocidos, y más investigaciones deberían centrarse en los mecanismos moleculares y bioquímicos subyacentes a estos procesos.

La etapa final del desarrollo de las hojas es la senescencia, que puede afectar significativamente la supervivencia, la salud y la productividad de las plantas durante la temporada de crecimiento. La senescencia se caracteriza por cambios de color tanto en las plantas perennes como en las anuales a finales del verano y durante todo el otoño. En esta fase, el cambio fenotípico más perceptible que encarna la senescencia es la aparición de hojas abigarradas, que se desarrollan debido al desmontaje de los cloroplastos y la degradación de proteínas, lípidos, ácidos nucleicos y pigmentos111,137. Los nutrientes que se generan a partir de la degradación de las hojas senescentes se transportan a semillas y frutos en desarrollo en plantas anuales o a nuevas hojas o flores en árboles perennes, lo que provoca la muerte de las hojas senescentes137,138. Por lo tanto, aunque la senescencia de las hojas es un proceso adverso para los órganos de las hojas, representa una muerte altruista que juega un papel vital en el mantenimiento de la adaptabilidad de las plantas al garantizar la producción de descendencia apta y mejorar la supervivencia de las plantas en un nicho ecológico espaciotemporal determinado139. La senescencia de las hojas está influenciada por diversas señales endógenas (hormonas vegetales y edad) y señales ambientales (oscuridad, sombra de otras plantas, exposición a los rayos UV-B o al ozono, limitación de nutrientes, temperaturas extremas, sequía, alta salinidad y ataques de patógenos)137,140,141. En la mayoría de las condiciones ambientales, la senescencia de las hojas se inicia y se desarrolla debido principalmente a la edad de las hojas. Varias plantas pierden sus hojas viejas en diferentes momentos durante la temporada de crecimiento. El estrés abiótico y biótico también puede mejorar este proceso y reducir la acumulación de biomasa vegetal.

La senescencia de las hojas no es un proceso de degeneración pasivo y no regulado. Se ha informado que las fitohormonas, especialmente las citoquininas142 y el etileno143, afectan la senescencia de las hojas; específicamente, se cree que las citoquininas retrasan la senescencia de las hojas, mientras que se cree que el etileno la induce. Se cree que las citoquininas sirven como reguladores negativos de la senescencia de las hojas en una variedad de especies monocotiledóneas144,145,146,147 y dicotiledóneas148,149,150,151. Se cree que una reducción en los niveles de citoquinina antes del inicio de la senescencia es una señal clave para el inicio de la senescencia142. La aplicación exógena de citoquininas o la expresión transgénica de genes de biosíntesis de citoquininas previene la degradación de la clorofila, las proteínas fotosintéticas y el ARN, lo que resulta en un retraso en la senescencia (Fig. 3)142,147,152,153. Por ejemplo, el tabaco transgénico con un promotor del gen específico de la senescencia (SAG12) fusionado con el gen IPT impide significativamente la caída de las hojas y otros síntomas de la senescencia142. Además, debido a la prolongación de la actividad fotosintética, la biomasa de las plantas transgénicas y su productividad de semillas aumentaron enormemente. En tomate, la sobreexpresión del gen IPT (pSAG12::IPT y pSAG13::IPT) inhibe la senescencia de las hojas, promueve una floración más temprana y aumenta el peso del fruto y los sólidos solubles totales154. El aumento en la acumulación de biomasa se debe en gran medida al período fotosintético prolongado y al transporte de nutrientes en las hojas senescentes. Por el contrario, los mutantes de la biosíntesis de citoquininas tienen una vida útil de las hojas más corta148,155. Los miARN son importantes reguladores postranscripcionales del crecimiento y desarrollo de las plantas que participan en el proceso de senescencia de las hojas mediante la modulación de las citoquininas. Estudios recientes han demostrado que un microARN recientemente identificado (miR208) en tomate que reduce la biosíntesis de citoquininas al regular IPT2 e IPT4 promueve postranscripcionalmente la senescencia de las hojas (Fig. 3)148. Las citoquininas pueden posponer los procesos de envejecimiento de las hojas causados ​​por condiciones ambientales desfavorables o adversas (como sequía u oscuridad) y retrasar la aparición de la senescencia de las hojas146,156. Varios experimentos con diferentes genes en muchas especies de plantas han demostrado consistentemente que los niveles de citoquininas desempeñan un papel importante en la senescencia tanto de una sola hoja como de toda la planta.

Aunque los efectos de las citoquininas que retrasan la senescencia están bien establecidos, los mecanismos detrás de este fenómeno siguen siendo en gran medida desconocidos. Sin embargo, investigaciones recientes sobre la transducción de señales de citoquininas han arrojado nueva luz sobre los mecanismos subyacentes. Los genes de transducción de señales de citoquininas como AHK3, ARR2 tipo B y CRF están estrechamente asociados con el desarrollo de la senescencia de las hojas157,158. En Arabidopsis, la sobreexpresión de AHK3 o ARR2 provoca un retraso en la senescencia de las hojas. Sin embargo, la sobreexpresión de ARR2 sin el sitio de fosforilación de AHK3 no produce cambios fenotípicos. Este resultado sugiere que AHK3 desempeña un papel importante en el control de la longevidad de las hojas mediada por citoquininas a través de la fosforilación específica del regulador de respuesta ARR2 (Fig. 3)157. Investigaciones adicionales han demostrado que en el doble mutante akh2,3, los niveles de expresión de los genes de síntesis de clorofila HEMA1, GUN4, GUN5 y CHLM se redujeron, lo que sugiere que las citoquininas pueden aumentar el contenido de clorofila y retrasar la senescencia de las hojas (Fig. 3)159. Los CRF, que codifican genes de la familia de factores de transcripción de transducción de señales de citoquininas, son inducidos por citoquininas y exhiben diferentes funciones biológicas durante el proceso de regulación de la senescencia de la hoja. En ensayos de hojas extirpadas inducidas por oscuridad, las hojas que sobreexpresan CRF6 retienen más clorofila que las hojas de tipo salvaje sin citoquininas exógenas, lo que indica que CRF6 regula negativamente la senescencia de las hojas158. Sin embargo, el fenotipo de crecimiento de la línea mutante crf6 no difirió del de la línea salvaje y no se observó senescencia prematura. Por el contrario, las hojas de líneas transgénicas que sobreexpresan CRF1, CRF3 y CRF5 desarrollaron senescencia antes que las hojas de tipo salvaje, mientras que los mutantes crf1,3,5,6 y crf1/CRF1,2,5,6 exhibieron senescencia foliar retrasada160. . Estos resultados pueden deberse a diferencias en la regulación del desarrollo de las plantas por parte de las citoquininas en diferentes ambientes. La acumulación de sacarosa es una señal importante para la inducción de la senescencia de las hojas137. Durante el desarrollo de la planta, las hojas jóvenes (un sumidero sustancial) necesitan las hexosas proporcionadas por las hojas viejas (una fuente) como energía hasta que las hojas jóvenes estén lo suficientemente maduras como para abastecerse de energía a través de la fotosíntesis. Después de que disminuye la demanda de otros órganos, la sacarosa se acumula gradualmente en las hojas viejas e induce la senescencia140. Se ha demostrado desde hace mucho tiempo que las citoquininas aceleran la movilización de nutrientes durante el establecimiento de nuevas relaciones fuente-sumidero161. Se sabe que las citoquininas aumentan la actividad de la invertasa de la pared celular (CWINV), que desempeña un papel clave en la regulación de la relación fuente-sumidero y se considera uno de los principales moduladores de la actividad sumidero162,163,164,165. La enzima CWINV cataliza la división de la sacarosa en monómeros de hexosa en la pared celular y los transporta a los órganos sumidero. El aumento de la actividad de CWINV reduce la acumulación de sacarosa en las hojas viejas, lo que retrasa la senescencia de las hojas. Se ha demostrado que restringir la actividad de CWINV bloquea la función de las citoquininas para inhibir la senescencia de las hojas162. Sin embargo, la interrelación entre las citoquininas y el CWINV con respecto a la senescencia de las hojas puede complicarse por otros factores; por tanto, se necesitan más experimentos para caracterizar sus efectos sobre la senescencia de las hojas. En conclusión, los genes de transducción de señales de citoquininas retrasan el proceso biológico de senescencia de las hojas al aumentar el contenido de clorofila y reducir la acumulación de sacarosa en las hojas.

Dada la demanda urgente de energía renovable y el creciente interés en la bioenergía, comprender los mecanismos bioquímicos y moleculares que subyacen al desarrollo de las hojas se ha vuelto cada vez más importante; Estos estudios pueden ayudar a los científicos a encontrar una manera de aumentar el crecimiento de las plantas y la biomasa en diversos cultivos agrícolas y especies de plantas leñosas. En esta revisión, resumimos las funciones de las citoquininas en varias etapas del desarrollo de las hojas. En la etapa inicial del desarrollo de la hoja, las citoquininas sostienen el crecimiento de las SAM y proporcionan suficientes células madre para que sobresalga el primordio de la hoja. Luego, las citoquininas regulan la síntesis y el transporte de auxinas para promover la aparición de primordios foliares. En etapas posteriores, las citoquininas promueven la proliferación celular, lo que aumenta el número de células foliares en un corto período y reprime la transición de las células foliares a la etapa de expansión. El desarrollo de las hojas desde una morfología simple a una compuesta es un proceso complicado que aún no se comprende completamente. Sin embargo, está claro que las citoquininas desempeñan un papel en este proceso al mantener la actividad de los meristemas de los márgenes de las hojas. Después de que las células de las hojas se desarrollan y crecen hasta la etapa de expansión, las citoquininas promueven la expansión celular al promover el alargamiento de la pared celular, aumentar la presión de turgencia y mejorar la endoreduplicación. En la etapa final del desarrollo de las hojas, las citoquininas mantienen la síntesis de clorofila al tiempo que ralentizan el proceso de senescencia de las hojas. Así, las citoquininas juegan un papel importante durante todo el proceso de desarrollo foliar. Sin embargo, como la mayoría de los mecanismos moleculares subyacentes aún no están claros, es necesario trabajar más para avanzar en nuestra comprensión de estos mecanismos. Las citoquininas acortan el ciclo de replicación celular activando la transcripción de CycD3, pero se sabe poco sobre los factores que median entre las citoquininas y CycD3. Los genes ARR y CRF, que pueden activar o inhibir la transcripción de genes posteriores, pertenecen a grandes familias de genes, y aún está por determinar cuáles de estos genes están regulados por estos factores de transcripción en diferentes etapas del desarrollo de la hoja. Un exceso de citoquininas puede cambiar la morfología de las hojas tanto de monocotiledóneas como de dicotiledóneas, pero es necesario estudiar más a fondo si las hojas de estos dos tipos de plantas están reguladas por el mismo mecanismo molecular. Las hormonas vegetales como la citoquinina, auxina, etileno, brasinoesteroide, giberelinas, ácido abscísico, ácido jasmónico y otras interactúan entre sí y afectan todas las etapas del desarrollo de las hojas. Comprender las relaciones entre la proporción de estas hormonas y el desarrollo de las hojas beneficiará al cultivo de tejidos vegetales y proporcionará nuevos conocimientos sobre el desarrollo de las plantas. Por lo tanto, se necesitan estudios más centrados en los mecanismos de acción de las citoquininas y sus interacciones sinérgicas con otras hormonas para avanzar en nuestra comprensión del desarrollo de las hojas.

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Descargar referencias

Centro de Innovación Avanzada de Beijing para el mejoramiento genético de árboles mediante diseño molecular, Universidad Forestal de Beijing, Beijing, República Popular China

Wenqi Wu, Kang Du y Xiangyang Kang

Laboratorio Nacional de Ingeniería para el Mejoramiento de Árboles, Universidad Forestal de Beijing, Beijing, China

Kang Du y Xiangyang Kang

Laboratorio Clave para Genética y Mejoramiento de Árboles Forestales y Plantas Ornamentales, Ministerio de Educación, Facultad de Ciencias Biológicas y Tecnología, Universidad Forestal de Beijing, Beijing, China

Kang Du y Xiangyang Kang

Facultad de Recursos Forestales y Ciencias Ambientales, Universidad Tecnológica de Michigan, Houghton, MI, EE. UU.

Hairong Wei

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WW y HW planificaron el esquema de la revisión. WW y KD recopilaron la literatura disponible y completaron el primer borrador del artículo. HW y XK compilaron y revisaron cuidadosamente el artículo. Todos los autores aprobaron el artículo final.

Correspondencia a Xiangyang Kang o Hairong Wei.

Los autores declaran no tener conflictos de intereses.

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Wu, W., Du, K., Kang, X. et al. Las diversas funciones de las citoquininas en la regulación del desarrollo de las hojas. Hortic Res 8, 118 (2021). https://doi.org/10.1038/s41438-021-00558-3

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Recibido: 14 de octubre de 2020

Revisado: 11 de febrero de 2021

Aceptado: 22 de marzo de 2021

Publicado: 01 de junio de 2021

DOI: https://doi.org/10.1038/s41438-021-00558-3

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